中田入选了日本各个年龄段的国家队，中田英寿在1993年的国际足联U-17世界青年锦标赛表现出色，接下来的一年年仅19岁的中田代表日本国奥队参加了亚特兰大奥运会的足球比赛。那也是日本队在28年内第一次入选奧运会，在小组赛中中田帮助球队1-0击败巴西。

14岁的时候他入选了日本国青队，6年后也就是1997年5月，在日本与韩国的比赛中他第一次代表国家队出场。

1997年，中田英寿成为了日本国家足球队出战法国世界杯预选赛的正選球员。总计14场比赛，中田英寿出战11场，攻入5個入球。而在附加赛3-2战胜伊朗一役中，日本队收获的三个入球，全部出自中田英寿的组织策划，帮助日本队首次晉級世界杯决赛週。

1998年，在法国世界杯中，21岁的中田英寿作为球队的核心打满了小组3场比赛。虽然没有出線，但中田英寿表现出的个人能力得到了欧洲球会的注意。

2002年世界杯上他成为了日本队的核心，作为日本队的队长他帮助日本队创造历史最佳。他在小组赛第三场对阵突尼斯的比赛中头球入球，将比分在2比0，帮助日本队晋级十六强。这是中田英寿在世界杯上的第一粒入球，同时也是最后一粒。

由于个人原因，中田英寿缺席了很多场国家队比赛，包括2000年及2004年的亚洲杯和2006年世界杯预选赛。

日本队虽然打入了2006年德国世界杯的决赛阶段，但他们在小组赛中负于澳洲及巴西，小组赛排名最后遭到淘汰。司职中场的中田英寿虽然在日本队与克罗地亚的比赛中被评为全场最佳球员且最终比赛打平，在和巴西比赛结束后，中田英寿一起与负责转会的代理人和经纪人事务所再次协商，最终决定正式告别足球生涯。